Základním posláním a působností odboru financí a ekonomiky je zabezpečení finančních potřeb ministerstva ve vztahu ke státnímu rozpočtu, rozpis rozpočtu na resortní organizační složky státu a příspěvkové organizace, kontrola jejich hospodaření, provádění rozpočtových opatření, vedení účetnictví MD, řešení souhrnných problémů souvisejících s financováním státních podniků a organizací v působnosti ministerstva, zpracovávání úkolů z oblastí tarifů a privatizace majetku státu.

Do působnosti odboru patří dále zejména:

• gesce v rámci ČR za Úmluvu o mezinárodní železniční přepravě (COTIF),
• stanovení platů a odměn statutárních zástupců organizačních složek státu a příspěvkových a hospodářských organizací v dopravě ve spolupráci s věcně příslušným útvarem,
• kontrola hospodaření s rozpočtovými prostředky na dotaci pro veřejnou osobní dopravu (obslužnost území státu),
• zpracování a vyhlašování vnitrostátních tarifů v dopravě, pokud podléhají státní regulaci,
• plnění činností spojených s výkonem zakladatelské a zřizovatelské funkce ministerstva ve vztahu k organizačním složkám státu, příspěvkovým a hospodářským organizacím v dopravě,
• předkládání návrhů na jmenování, odvolání vedoucích zaměstnanců organizací, jejichž jmenování a odvolání spadá do pravomoci ministra, a vyřizování agendy s tím spojené.